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国人佳作 | 江西农大黄路生院士团队构建完整的猪肠道微生物基因目录和基于宏基因组组装的微生物基因组

来源：互联网
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2021-09-06
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冷死我了图片

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作者：微生态

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导读肠道微生物群在猪的健康和生产中起着重要作用。然而，对大多数猪肠道微生物的宏基因组测序和功能信息的可用性仍然有限。因此，作者对猪的肠道微生物组进行了大规模的研究，通过深度宏基因组测序，跨越了广泛的样本，构建了整合的猪肠道微生物基因目录（PIGC），其中包含来自787个肠道宏基因组的17 237 052个完整基因，它们以90％的蛋白质同一性聚类，其中28％是未知蛋白质。作者使用分箱分析，构建了6339个基于宏基因组组装的微生物基因组（MAGs），它们被聚类为2673个菌种水平的基因组分箱（SGBs），并且超过86％（2309）的SGBs在当前数据库中是未知的。使用现有的基因目录和MAGs，比较了野猪和已商业化的杜洛克猪肠道微生物组之间几个菌株的差异。PIGC和MAGs为猪肠道微生物相关研究提供了丰富的资源。

论文ID

原名：Expanded catalog of microbial genes and metagenome-assembled genomes from the pig gut microbiome

译名：构建完整的猪肠道微生物基因目录和基于宏基因组组装的微生物基因组

期刊：Nature CommunicationsIF：14.919

发表时间：2021.02.17

通讯作者：黄路生&陈从英

通讯作者单位：江西农业大学猪遗传改良与养殖技术国家重点实验室

实验设计

结果

1 描述样本和宏基因组测序数据该研究使用了787个样品的宏基因组测序数据，包括该研究测序的500个样品。本研究对来自8个不同品种猪或者来自8个不同农场的西方×中国的杂交种群的500份样本进行了测序，包括472个粪便、20个盲肠腔、6个回肠腔和2个空肠腔。猪的性别和年龄存在差异，饲养管理条件不同。500个DNA样品的高通量测序产生了5.73 Tb高质量数据，并且每个样本平均测序深度为11.46 Gb。先前报道的287个猪肠道宏基因组的基因目录数据从NCBI下载并包含在该研究中。2 建立、评价猪肠道菌群基因目录的质量和代表性数据分析流程见补充图1。经过de novo组装、基因预测、整合先前报道的基因目录和不完全基因过滤后，鉴定出126 545 050个完整基因。这些基因按照UniRef36的模式在蛋白质水平上以100%、90%和50%的氨基酸同源性聚类，分别形成PIGC100、PIGC90和PIGC50。进一步过滤出每个基因目录中属于真核生物（真菌除外）的基因，共有48 697 887个（PIGC100）、17 237 052个（PIGC90）、7 246 447个（PIGC50）蛋白簇（图1）。PIGC90的聚类数显著低于PIGC100（~ 65%），但是在目录和注释分类群中已知的蛋白质数量没有减少（只有11.0%和3.0%）。因此，研究人员使用PIGC90进行进一步的比较和注释分析。稀疏曲线分析表明，当样本数量达到100时，PIGC90簇的数量接近饱和点，这与之前的估计一致。PIGC90蛋白簇的数目是PGC的6倍，PGC（猪基因目录）包含来自287头猪的7 685 872个非冗余基因的3 460 040个完整的基因，并且2 847 252个完整的蛋白簇具有90%的蛋白质同源性。为了评估该基因目录在研究队列之外的代表性，从公共数据库下载了五个猪肠道宏基因组数据集，并针对PIGC90进行了映射。PIGC90（87.03 ~ 97.83%）与PGC90（87.03 ~ 97.83%）相比有更好的测序率（54.65 ~ 88.72%）。此外，基于UniprotTrEMBL，PIGC90中4 818 537（28%）个蛋白簇是未知蛋白。这些结果表明，与之前的研究相比PIGC显著扩展了猪肠道微生物的基因数量。

图1 构建猪肠道微生物基因目录（PIGC）和宏基因组组装基因组（MAGs）的流程图。利用来自年龄、性别、品种、肠道位置、地理位置和驯化等方面的宏基因组测序数据，以及287个宏基因组数据中的猪基因目录（PGC），构建猪微生物基因目录。以100%、90%和50%的氨基酸同源性聚集完整的序列生成PIGC100、PIGC90和PIGC50的非冗余基因目录。重建的微生物基因组分别以99%和95%的平均核苷酸同源性（ANI）聚类到菌种水平的基因组分箱（SGBs）。6339个非冗余的MAGs被划分为中等质量的MAGs（完整性大于50%，污染小于5%）和高质量的MAGs（完整性大于90%，污染小于5%）。在基因组分类数据库中（GTDB），包含至少一个参考基因组（或宏基因组组装基因组）的SGBs被认为是已知的SGBs（KSGBs）。没有参考基因组的SGBs被认为是未知的SGBs（uSGBs）。

3 测序深度和广泛的样本来源对PIGC基因含量的贡献研究人员首先评估测序深度对肠道微生物基因捕获的贡献。对Mosaic种群F6猪的301份粪便样本进行相关性分析，发现随着测序深度的增加，所鉴定的基因数量稳步增加（P< 2.2 ×10−16）（图2a）。对20个高测序深度（12.4 Gb）的样品进行了不同测序深度的cut-off分析表明，测序深度对微生物基因捕获有重要影响（P= 1.7 × 10−7）。然而，依据基因丰度的独特基因数分布以及样本间共享的基因百分比表明，17 237 052个基因中的大多数基因在单个样本中丰度/比例较低（图2b和c）。广泛的样品来源（不同的年龄，品种，肠道位置和地理条件），特别是野猪的样本，使我们能够评估样本来源对PIGC90基因数量和代表性的贡献。在17 237 052个蛋白簇中（非冗余基因），2 843 245个基因是样本源特异性基因（16.5%）。由于成年家猪粪便样本量大（n = 427），其基因可能占样本源特异性基因的绝大部分（94.0%）。仔猪样品贡献78 565个特异性基因。除粪便样本外，不同的肠道样品（小肠腔和盲肠腔）贡献了169 125个非冗余基因（包括家猪和野猪的小肠腔-特异性基因、盲肠腔-特异性基因、小肠和盲肠腔-共享基因）（图2d）。据研究人员所知，这是首次将野猪盲肠腔和粪便样本用于构建猪肠道微生物组基因目录的研究。这些样本提供了95 302个野猪特有的非冗余基因（图2d）。研究人员进一步分析了这些样品源特异性基因在其对应的样品源中的丰度。值得注意的是，小肠腔特异性基因（65.3%）、仔猪样品特异性基因（39.7%）和野猪样本特异性基因比例很高，其丰度≥平均基因集丰度。然而，大部分家猪粪便样本特异性基因（97.4%）在其来源样本中呈低丰度分布（图2e）。这一结果表明，利用来自不同肠道位置和野猪的样本提供了极有用的基因集，以提高PIGC目录的代表性。

图2 测序深度和样本来源对PIGC基因含量的贡献。a预测基因数量与测序深度的关联（n = 301）。随着测序深度的增加，预测的基因数量显著增加。调整后的R平方和p值通过R语言（v3.6.2）的线性回归模型计算。b基因数量的相对丰度。x轴显示的基因丰度为500个样本中每个基因的平均丰度（fpkm）。蓝色条表示平均丰度以下的基因数量，绿色条表示平均丰度以上的基因数量，红色条表示平均丰度以下的基因数量。PIGC90中非冗余基因的数量（百分比）在不同比例的样本中共享。点旁边的值表示PIGC90基因在每个比例样本中共享的数量和比例。大多数基因的丰度较低。d 不同样本来源对PIGC基因含量的贡献。500份样本分为6个组，包括野猪粪便样本（WB_粪便, n = 6）、野猪盲肠腔样本（WB_盲肠, n = 8）、成年家猪的粪便样本（Dom_粪便, n = 427）、成年家猪盲肠腔样本（Dom_盲肠, n = 12）、成年家猪小肠肠腔样本（SI, n = 8）和小猪的粪便样本（piglet, n =39）。竖条表示特定研究集合之间共享的基因数量，下边的黑点突出显示。下方面板中的水平条表示每个样本子集中包含的基因总数。e 高丰度（≥平均丰度）的样本源特异性基因在其来源对应样本中的比例。

4 基于PIGC90的猪肠道微生物群的分类和功能特征

在PIGC90的17 237 052个非冗余基因中，12 418 515个基因可以在Uniprot TrEMBL（已知蛋白质）中比对到。其中，仅有1 745 932个基因可以被分类。98.9%的分类基因归属于细菌，剩余的1.1%基因属于病毒和古细菌。这些分类基因被注释到38个菌门、705个菌属和1280菌种。在这38个菌门中，厚壁菌门（Firmicutes，65.5%）、拟杆菌门（Bacteroidetes，14.0%）、变形菌门（Proteobacteria，10.1%）和放线菌门（Actinobacteria，7.1%）是优势菌门。进一步分析了500份样品中注释细菌类群的分布。检测样品中90%以上的菌群被定义为猪肠道菌群的核心细菌，19个菌门（占注释菌门的50%），234个菌属（占注释菌属的33%）和254个菌种（占注释菌种的20%）被鉴定为核心菌群。在这之中，15个菌门、135个菌属和97个菌种在500份样品中全部检测到（图3a）。这97个菌种的丰度占1280个菌种总丰度的92.29%，表明它们在猪肠道微生物群中具有较高的比例和重要作用。粪便、盲肠腔和回肠腔丰度排名前20的细菌物种列在图3b中。在粪便、盲肠和回肠样品中10大细菌物种分别为：罗伊氏乳杆菌（Lactobacillus reuteri）、约氏乳杆菌（Lactobacillus johnsonii）、食淀粉乳杆菌（Lactobacillus amylovorus）、Ruminococcaceae bacterium、大肠杆菌（Escherichia coli）、Prevotella copri、Bacteroides fragilis、猪链球菌（Streptococcus suis）、Phascolarctobacterium succinatutens和肠道沙门氏菌（Salmonella enterica）。然而，有16种细菌的丰度仅在一个肠道部位样品中进入了前20名。这一结果表明，同一种细菌在不同肠道位置的相对丰度存在显著性差异。例如，梭菌属（Clostridium butyricum和Clostridium perfringens）和Clostridioides difficile在回肠腔样品中丰度较高，然而回肠腔和盲肠腔的特异性细菌分别只有3种和5种，这与研究人员之前的结果一致。

使用KEGG，CAZy和eggNOG数据库注释功能基因，PIGC90中有16.56%（2 853 603）的非冗余基因注释到6363 个KEGG直系同源组（KOs）和438个KEGG代谢通路；61.54%（10 606 969）的非冗余基因注释到81 406个eggNOG直系同源组。此外，在PIGC90中，11.86%（2,045,161）、0.01%（996）和12.68%（2 184 919）的非冗余基因分别注释为碳水化合物活性酶（CAZy）家族、综合抗生素研究数据库（CARD）和毒力因子数据库（VFDB）。根据PIGC90，猪肠道微生物群的主要功能能力列于补充表3。与核心菌种相比，在500个样本（核心功能能力）中，超过90%的样本中发现KOs（45%）、KEGG 代谢途径（91%）、eggNOG直系同源组（22%）和CAZymes（72%）的比例显著高于核心种（图3c），这表明了肠道微生物菌群的功能冗余。然而，使用来自不同肠道位置和野猪的样品并没有显著增加KEGG通路和CAZymes的数量。

图3 猪肠道微生物群的核心菌群和功能。a 在门（红色）、属（绿色）和种（蓝色）分类水平上，不同比例的样品共享的细菌类群数量（百分比）。共享物种的比例和共享样品的比例分别用y轴和x轴表示。图中显示了在20%、50%、90%和100%的样本中共享的数量和百分比。90%的样本共享的19门、234属、254种，被定义为核心细菌。b 相对丰度排名前20的菌种分别存在于回肠、盲肠和粪便样品中。黄色表示所有三个不同的肠道中前20名物种，箱线图对应的颜色表示每个肠道中前20名物种。Log10数值（相对丰度）在x轴上显示。c KEGG直系同源组（红色）、KEGG通路（橄榄色）、CAZy家族（青色）和eggNOG（紫色）不同比例样本之间共享功能项的数量（百分比）。其他图例与图a相同。箱形图表示中位数、25th和75th百分位数，箱形图中延伸直线表示最小值和最大值，箱形图中延伸直线外的点表示异常值。

5 从肠道宏基因组测序数据重建微生物基因组微生物基因组是根据上述500个样本的宏基因组测序数据构建的。在阈值为完整性> 50%，污染≤5%标准下，高通量深度宏基因组测序产生了21 609个MAGs。这些重建的微生物基因组随后被编辑并以99%的平均核苷酸一致性（ANI）去复制。最终获得一组6399个非冗余MAGs。在这其中，4981个MAGs符合中质标准（完整性大于50%，污染小于5%）和1358个MAGs符合高质量标准（完整性大于90%，污染小于5%）。大多数高质量的MAGs具有contig数量< 250和≥ 18个标准tRNA。在1358个高质量的MAGs中，有36个MAGs含有5S、16S和23S rRNA基因，以及至少18种tRNA，并且符合由基因组标准联盟制定的“高质量”MAG的MIMAG标准。所有MAGs在500个宏基因组中均表现出较高的比例；例如，在500个样品中鉴定出5211个MAGs，并且其它的MAGs（1128）存在于至少92.6%的500个宏基因组中，表明这些MAGs属于核心菌种。使用基因组分类工具（GTDB-Tk）对6339个MAGs进行分类。6339个MAGs被分类到了界分类水平（6285个属于细菌和54个属于古生菌），绝大多数的MAGs（6219，98%）分类到了科分类水平，4783个MAGs（75%）被分类到了属分类水平和只有865个MAGs被分类到365个未知菌种（图4a）。其中一些具有代表性的基因组无法与现有数据库中任何分离的基因组相匹配，表明可能存在新种。在ANI阈值为95%标准时，将6339个MAGs进一步组织成菌种水平的基因组分箱（SGBs）。聚类分析共得到2673种原核生物，其中2309 SGBs（86.38%）代表物种没有任何公开的基因组，并定义为未知SGBs（uSGBs）。在门分类水平的遗传分化上，通过对SGB代表基因组分箱进行递归聚类，获得了SGBs的分类学背景。超过69.1%（1846）的SGBs属于厚壁菌门和312个SGBs属于拟杆菌门（图4b和c）。2309个uSGBs广泛分布于不同的菌门，各菌门的uSGBs占总SGBs的比例如图4c所示。此外，约73.55%的uSGBs仅包含一个重构基因组，代表相对罕见的猪相关微生物；然而，重构基因组数量最多的前10个SGBs中，有8个是uSGBs。

图4 6339个宏基因组组装基因组（MAGs）的分类注释和系统发育树。a 在不同分类水平上6339个MAGs的分类。b MAGs的系统发育树。外层的环代表界分类水平，而分支不同颜色背景代表门分类水平。通过PhyloPhlAn（v3.0.51）和iTOL（v5.6.2）构建系统发育树和可视化。c 菌种水平的基因组分箱（SGBs）的数量以及各门中未知SGB（uSGB）的百分比。古生菌有两个菌门，其他的菌门属于细菌。没有参考基因组的SGBs（未被GTDB-tk在物种水平上注释）被定义为未知SGBs (uSGBs)，而具有至少一个MAG的SGBs可以在物种水平上注释到被定义为已知SGBs（kSGBs）。每个门的颜色与图b一致。

6 PIGC和MAGs的应用：野猪和高度商业化的杜洛克猪之间肠道微生物组的比较自由生活的野猪以草、根和水果为食来生存。杜洛克猪是现代养猪业中最常用的商品猪品种之一，饲养在统一的养殖场中，饲养密度高，饲喂蛋白质和能量含量高的配方饲料。野猪和杜洛克猪的肠道微生物组成和功能能力是否存在明显差异，目前尚不清楚。在这项研究中，PIGC被用来比较自由生活的野猪和两个农场的杜洛克猪的肠道微生物菌群。采用高能量、高蛋白配方饲料喂养农场饲养的杜洛克猪（见“方法”中）、野猪、Duroc-SH（Shahu农场杜洛克猪）和Duroc-JY（Jiangyin农场杜洛克猪）肠道微生物组成差异显著。与杜洛克猪相比，野猪肠道菌群在属分类水平上具有较高的α多样性，但与Duroc-JY之间没有显著差异。然而，这种差异并没有在物种水平上观察到。这可能是由于物种水平的宏基因组测序数据注释不足而造成。Duroc-SH的α多样性显著较低，这可能是由于Duroc-SH的肠道菌群中高丰度的P. copri造成的（P. copri丰度过高，相对丰度为54.06%）。然后，研究人员使用PIGC90集中研究了野猪或杜洛克猪中富集的细菌种类。结果表明，野猪肠道菌群中拟杆菌属（Bacteroides，10种）、双歧杆菌属（Bifidobacterium，4种）、Hungatella hathewayi和Alistipes（5种）的丰度显著高于其他猪。然而，与猪脂肪积累和瘦肉率相关的普氏菌属（Prevotella，23种）和乳杆菌属（Lactobacillus，8种）在两个杜洛克猪种群中均富集（例如，在Duroc-SH和Duroc-JY肠道菌群中P. copri的相对丰度分别为23.38% 和54.06%）（图5a）。值得注意的是，Streptococcus种类丰富，例如，Streptococcus suis是影响世界各地生猪生产的病原体之一，在杜洛克猪中显著富集（图5a）。采用MAGs技术进一步比较野猪和杜洛克猪的肠道微生物菌群在菌株水平上的差异。来自同一SGB的MAGs在野猪和杜洛克猪之间有不同的富集方向，共有7个SGBs被注释为细菌，其中6个为uSGBs（图6a和b）。例如，19个MAGs聚类到SGB_2312被注释为Oscillospirales，2个MAGs在野猪中显著富集，2个MAGs在杜洛克猪中显著富集，其余15个MAGs在杜洛克猪和野猪之间的丰度无显著差异（图6a和b）。相似的是，SGB_600是一个含有33个MAGs的uSGB，并且属于古生菌的Methanomethylophilaceae，这在野猪和杜洛克猪中分别有4和2个MAGs（图6c和d）。这表明，野猪和杜洛克猪在菌种水平上的肠道微生物组存在差异，而这一差异在没有的MAGs数据库的情况下是无法检测到的。使用PIGC90比较野猪和杜洛克猪肠道微生物群的功能差异。共鉴定出103条丰度存在显著差异的代谢途径，其中92条在野猪中富集，11条在杜洛克猪中富集。野猪肠道菌群中富集的途径主要与氨基酸生物合成代谢、脂质代谢（例如，次生胆汁酸的生物合成、脂肪酸的生物合成和降解）、碳水化合物代谢、维生素代谢（例如，维生素B6和生物素代谢）和抗生素生物合成（例如，新霉素、卡那霉素和庆大霉素生物合成）有关，而杜洛克猪肠道菌群显著富集途径为遗传信息处理（例如，DNA复制和同源重组）。研究人员对野猪中抗生素抗性基因（ARGs）的丰度特别感兴趣。与杜洛克猪相比，野猪肠道菌群中ARGs的数量显著降低（野猪 vs. Duroc-JY，P= 6.9 × 10−4，野猪 vs. Duroc-SH，P= 6.9 × 10 −4）。ARGs在野猪和杜洛克猪中的抗性分类丰度见补充图10b。杜洛克猪的ARGs含量较高，与四环素、氨基糖苷、核苷、M-L-S（大环内脂类抗生素、林可胺类抗生素和链阳霉素抗生素）和林可胺类相关。然而几乎所有种类的抗生素抗性基因在野猪中都较少。

图5 野猪和商业杜洛克猪中分别富集的细菌种类。在Bonferroni校正P< 0.01的显著性阈值下，热图显示了野猪和两个杜洛克群体（Duroc-JY和Duroc-SH）的部分显著富集的菌种。补充数据3列出了所有的180种显著差异的菌种。

图6 在野猪和杜洛克猪中，含有宏基因组组装基因组（MAGs）的菌种水平的基因组分箱（SGBs）表现出不同的富集方向。a 系统发育树展示了所有的MAGs来自于7个属于细菌的SGBs。不同的颜色区分每个SGB。在这7种SGBs中，一些MAGs在野猪（蓝色条）中富集，一些MAGs在杜洛克猪（红色条）中富集，而其他的MAGs在野猪和杜洛克猪（灰色条）中没有显著差异。b 热图显示了上述源自于7种SGBs中29种MAGs在野猪和杜洛克猪之间的不同富集程度。c 系统发育树显示所有MAGs源自SGB_600（属于古生菌的Methanomethylophilaceae）。该SGB中的4个MAGs在野猪中富集（蓝色条），2个MAGs在杜洛克猪中富集（红色条）。d 箱线图展示了野猪（n = 6）和杜洛克猪（Duroc-JY,n =16; Duroc-SH, n = 20）之间SGB_600中6种MAGs的丰度差异。*P < 0.05，**P < 0.01，***P< 0.001，****P < 0.0001，采用Wilcoxon双尾检验，箱线图显示中位数、25th和75th百分位数，延长线表示最小值和最大值，箱线图延长线外的点表示离群值。

讨论

在该研究中，建立了猪肠道微生物组的内参基因目录，共包含1724万个全长蛋白（90%的同源性），共构建了6339个微生物基因组。这些数据集是研究猪肠道微生物的综合资源。在PIGC90中，基于UniProt-TrEMBL数据库的宏基因组测序数据集和几百万个新蛋白质的映射序列读取率的提高意味着该基因目录将极大地促进无组装宏基因组测序数据分析，以及类似于对宿主基因组进行的宏转录组和宏蛋白质组分析，并通过使用映射方法的转录组学分析。与以前报告的PGC目录相比，PIGC的构建使用了多种多样的样品，不仅仅是粪便，还有来自不同部位的肠腔，样品不仅来自世界各地的家猪，也有来自野猪的样品。这种广泛的样本来源显著增加了PIGC的多样性和代表性（图2d）。然而，与来自家猪的170 000个特定基因的贡献相比，回肠腔和盲肠腔样品以及野猪的样品并没有为宏基因组贡献很多特定的物种或功能类别。这是由许多原因造成的：（1）样品来源中微生物种类的泛基因组；（2）使用当前数据库的有限注释；（3）回肠、盲肠和野猪样本数量较低。随着测序深度的增加，预测的基因（蛋白质）数量逐步增加。然而，大多数基因在个体样品中有较低的丰度和比例，这与在人类肠道和口腔微生物群中观察到的情况相似。6339个MAGs是该研究产生的另一个具有高度价值的数据集资源。只有一小部分的MAGs代表了之前测序的微生物物种（13.65%）。大多数MAGs似乎是在更高的分类学水平上具有序列同源性的新物种。这些MAGs显著增加了可用微生物参考基因组的数量。作为PIGC90和MAGs应用的例子，使用PIGC90和构建的MAGs比较野猪和高度商业化杜洛克猪的肠道微生物群。肠道微生物群的多样性可能对动物健康非常重要。现代养猪业中的高密度和配方饲料对猪肠道微生物多样性的影响尚不清楚。与杜洛克猪相比，野猪肠道菌群在属分类水平上的α多样性更高，特别是Duroc-SH。野猪的肠道菌群拥有高丰度的Bacteroides spp.（图5a），拟杆菌属不仅通过分解食物产生有价值的营养物质和能量，而且在调节免疫能力方面发挥重要作用。例如，B. uniformis和B. xylanisolvens可以利用膳食和内源性聚糖，以及生产有益宿主和细菌的最终产物，如短链脂肪酸（SCFAs）。Bacteroides ovatus是具有免疫调节能力的拟杆菌属的代表。Bifidobacterium spp.也在野猪肠道菌群中富集。Bifidobacteria能利用多种不能被宿主降解的植物源寡糖和多糖产生SCFAs。SCFAs不仅为野猪的生存提供能量，而且在抗炎症和提高免疫力方面也有重要作用。属于普雷沃菌属、乳杆菌属和链球菌属的菌种在杜洛克猪肠道菌群中富集。这与之前16S rRNA测序研究结果相一致。特别是，P. copri在Duroc-JY和Duroc-SH的相对丰度分别为23.38%和54.06%。在之前的一项研究中，研究人员展示了P. copri通过促炎症反应在宿主脂肪积累中的致病作用，这依赖于配方饮食。与野猪不同，在现代养猪业中杜洛克猪饲喂的是含有高能量的商业配方饲料（3023千卡/公斤用于Duroc-SH饲养和2960千卡/公斤用于Duroc-JY饲养）和蛋白质来加快猪的体重增长，这会导致P. copri在猪肠道菌群中显著富集。S. suis是一种病原体，在杜洛克猪中显著富集。在高密度商品养殖场饲养，用商品配方饲料喂养的猪容易生病。与微生物组成结果一致，野猪肠道微生物群的功能能力主要与营养物质的代谢有关（氨基酸，脂质，碳水化合物和维生素），这是宿主和微生物的生命必需的功能。但是，杜洛克猪的功能能力主要与遗传信息处理有关，这表明高能量高蛋白饲粮可能会诱导肠道内某些细菌的大量繁殖。综上所述，这些结果表明，肠道微生物群极大的提高了野猪在其野生环境栖息地生存的优势。